Der Auftrag ging 2008 an Electric Boat in Groton. Das Boot wurde im März 2013 auf Kiel gelegt und im September des nächsten Jahres vom Stapel gelassen. SSN-785 ist das zweite U-Boot vo, 3. Block und wurde am 6. September 2014 von Jeanne Warner auf den Namen USS John Warner getauft.[1] Das U-Boot ist nach dem US-amerikanischen Politiker John Warner (Republikaner) benannt. Die Bekanntgabe erfolgte am 8. Januar 2009, fünf Tage nachdem John Warner, ein Republikaner aus Virginia, nach 30-jähriger Tätigkeit als US-Senator in den Ruhestand ging.
Die US Navy stellte die John Warner am 1. August 2015 in Dienst.[2]
Am 14. April 2018 nahm die John Warner während ihres ersten Einsatzes an gezielten Angriffen auf syrische Militäreinrichtungen teil. Sie feuerte sechs Tomahawk-Marschflugkörper ab, was vermutlich der erste Kampfeinsatz eines Bootes dieser U-Boot-Klasse war.[3]